Однажды Божия Матерь, явившись двум слепцам, привела их во Влахернский храм, и поставив их перед Своею иконою, даровала им прозрение. С тех пор икону начали именовать Одигитрией, что в переводе с греческого значит "Путеводительница".

В 1046 году греческий император Константин Мономах, выдавая свою дочь за сына великого князя Ярослава - Всеволода, благословил ее иконою Божией Матери Одигитрии. После смерти мужа Анна Константиновна благословила этой иконой своего сына Владимира Всеволодовича Мономаха, а Владимир, став Смоленским князем в 1097 году, принес ее в Смоленск и поставил в специально для нее выстроенном в соборе Успения Богородицы. С тех пор эта икона стала именоваться Смоленской. В течение трехсот лет она находилась в этом храме.

В начале XV века, во время взятия Смоленска Литвою, икона была отправлена в Москву и там поставлена в Благовещенском соборе. После освобождения Смоленска в 1455 году по просьбе смолян великий князь Василий Темный возвратил икону в Смоленск. Во время осады Смоленска польским королем Сигизмундом III в начале XVII века икона Одигитрии была вынесена из города и отправлена в Москву, затем в Ярославль. Здесь она находилась до окончательного присоединения Смоленска Москве.

Смоленская икона находилась в Успенском соборе Смоленска до 1812 года. Во время нашествия французов икона была отправлена в Москву, а после оставления столицы русскими войсками - в Ярославль. По изгнании врагов из Смоленска, 25 декабря она была принесена в Успенский собор и поставлена на прежнем месте.

   Икона находилась в соборе до 1941 года нашего столетия. Дальнейшая судьба Смоленской святыни неизвестна.

Находящаяся сегодня в соборе икона - список середины XVI века со знаменитой Чудотворной иконы Одигитрии Смоленской. История ее такова. После окончания строительства крепостной стены икона была привезена в Смоленск царем Борисом Годуновым для установки над главными, Фроловскими, воротами у Днепровского моста. Списана эта икона с чудотворного образа при царе Иоанне Грозном художником Постником Ростовцем.

К началу войны 1812 года находилась в Благовещенской церкви, т.к. построенный для нее новый каменный храм не был освящен. В ночь на 6-е августа русские войска оставили Смоленск, и Чудотворная икона из Благовещенской церкви была взята 1-й артиллерийской ротой капитана Глухова. С этого времени и до изгнания французских войск за пределы Смоленской губернии и икона неотлучно находилась среди войск в 3-й гренадерской дивизии. 25 августа по распоряжению главнокомандующего М.И. Кутузова икона Смоленской Богоматери была обнесена по всем рядам войск, и перед нее был отслужен молебен с коленопреклонением в присутствии главнокомандующего и всей армии. Икона находилась в войсках до 5 ноября. После победы над французским корпусом генерала Нея под Красным икона по распоряжению Кутузова была перенесена в новую Надвратную Богоматерьскую церковь, где находилась до 1941 года.

С 1526 года 10 августа (28 июля ст.ст.) отмечается праздник Чудотворной иконы Одигитрии Смоленской.